يدير هذا القسم موظف حاصل على شهادة جامعية أولية في العلوم الدينية أو ما يعادلها في الحوزة العلمية بمستوى البحث الخارج وبترشيح من قبل المرجعية الدينية العليا في النجف الأشرف وحسب الشروط الواجب توفرها في رؤساء الأقسام التابعة للعتبة والمحددة من قبل المجلس.

 ويتولى هذا القسم عملية التوجيه والتدريس والإرشاد والتوعية الدينية والإجابة على المسائل الشرعية لكل العاملين في العتبة وزوارها ويمارس الصلاحيات الممنوحة له من قبل رئيس الهيأة ويتولى المهام الآتية.

1- تقديم المشورة الدينية لجميع الأقسام التابعة للعتبة ومنتسبيها وزوارها.

2- إقامة دورات ثقافية تربوية موسمية لكل المنتسبين والعاملين في العتبة بما فيهم النساء.

3- التنسيق مع قسم الشؤون الفكرية والثقافية لإحياء المناسبات الدينية .

4- التنسيق مع قسم الشؤون الفكرية والثقافية لإقامة الندوات والمؤتمرات و الحوارات التي تتعلق بنشاط العتبة.

اما بخصوص التبرعات والنذورات والموقوفات وكيفية استلامها وصرفها

يقوم قسم الشؤون الدينية التابع للعتبة العلوية المقدسة باستلام كل ما يرد من (هدايا ونذورات وموقوفات ) نقدية أو عينية , مقابل استلام وصل بعد تثبيته في السجلات المختصة ثم تحول المبالغ وفق نظام حسابي دقيق إلى أمين صندوق العتبة المقدسة , والمواد العينية تسلم إلى شعبة المخازن وفق نظام مخزني دقيق , وتصرف المبالغ والأعيان وفق ما أختاره المتبرع .